Das Gebiet, das heutzutage die Stadt Eichstätt umgibt, war vor ungefähr 150 Millionen Jahren der nördliche Rand des Jurameeres. Es befanden sich dort Korallenriffe und Lagunen. Kalk, der sich in Schichten als Plattenkalk abgelagert hatte, ist auf den Grund dieser Lagunen erhalten geblieben mitsamt darin eingeschlossener Tier- und Pflanzenreste, die als Fossilien die Jahrtausende überdauert haben. Zu diesen gehören auch die berühmten Eichstätter Funde Juravenator und Archäopteryx. Etwa für das 10. Jahrtausend v. Chr. sind erste menschliche Siedlungsspuren nachweisbar. Ca. ab dem 8. Jahrhundert v. Chr. hatte sich eine kleine Ansiedlung in Eichstätt gebildet, welche Eistedd hieß. Der Name geht höchstwahrscheinlich auf das keltische Wort für eine Wohn- oder Versammlungstätte zurück.
Zwischen den Jahren 80 und 260 beherbergt Eichstätt als Teil der Provinz Raetia eine kleine römische Siedlung. Der nördlich von Eichstätt verlaufende Limes (= Grenzwall) wird 213, 233 und 259 von den Alemannen überwältigt, was den Rückzug der Römer zur Folge hat.
Im unmittelbaren Zusammenhang mit der Klostergründung durch Winfried Bonifatius (als Willibald von Eichstätt erster Bischof) wird das heutige Eichstätt ein erstes Mal im Jahre 740 erwähnt. Der dabei verwendete Name lautete Eihstat. Durch die Überführung der sterblichen Überreste der hl. Walpurga (= Schwester des hl. Willibald) im Jahre 880 von Heidenheim nach Eichstätt wird für den Ort der Status als bedeutender Wallfahrtsort eingeleitet. 1035 wird an ihrem Grab ein Benediktinerinnen-Kloster gegründet, das weithin Verehrung fand.
Bischof Erchanbald erhielt 908 vom König Ludwig dem Kind nicht nur das Markt-, Münz- und Zollrecht, sondern auch das Privileg, eine Burg bauen und den Ort ummauern zu dürfen. Der Übergang zum rubanen Gebiet war damit vollzogen, auch wenn sich Eihstat erst 1042 Stadt nennen durfte. Die Grafen von Hirschberg erhielten im Jahre 1205 Vogteirechte, allerdings stand die Stadt zwischen 1305 bis zum beginnenden 19. Jahrhundert unter der Herrschaft der Fürstbischöfe.
Eichstätt, das als Hochburg des katholischen Glaubens galt, wurde im Dreißigjährigen Krieg (1618-1648) von schwedischen Truppen eingenommen und geplündert. Im Februar 1634 fiel beinahe die gesamte heutige Innenstadt der Brandschatzung zum Opfer. Doch man baute Eichstätt bis zum ausgehenden 18. Jahrhundert in barocker Pracht wieder auf. Maßgeblicher Baumeister war dabei v.a. Gabriel de Gabrieli.
Nachdem das Hochstift Eichstätt nach der Säkularisation mitsamt der Stadt zu Bayern gekommen war, fungierte Eichstätt zwischen 1817 und 1833 als Regierungshauptstadt des gleichnamigen Fürstentums. Dieses unterstand den Herzögen von Leuchtenberg.
Im Nationalsozialismus wurde in Eichstätt ein Außenlager des Konzentrationslagers Dachau eingerichtet. In dieser Zeit aber agierte auch der Bischof Konrad Graf von Preysing. Er war das einzige deutsche katholische Bistumsoberhaupt, welches sich gegen das berüchtigte Reichskonkordat wandte, das 1933 zwischen dem Heiligen Stuhl und der Reichsregierung vereinbart worden war.
Nachdem Eichstätt nach dem Krieg zu Mittelfranken gehört hatte, kam die Stadt im Rahmen der Gebietsreform des Jahres 1972 zum Regierungsbezirk Oberbayern. Als Große Kreisstadt bildet sie heute den Mittelpunkt des gleichnamigen Landkreises.
Im Jahre 2008 feiert die Stadt Eichstätt ihr 1100jähriges Bestehen.
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