Am Kalkrücken des Salève siedelten sich bereits in der Eiszeit Menschen an. Diese Ansiedlungen sind der Ausgangspunkt für die um 3000 bis 2500 v. Chr. errichtete Pfahlbausiedlung im heutigen Hafenbereich. Die erste Befestigung war eine Schanzsiedlung, die die keltischen Allobroger auf dem Stadthügel erbauten. Die Allobroger mussten sich allerdings 120 v. Chr. den römischen Truppen geschlagen geben. Die erste bekannte Nennung des lateinischen Namens der Stadt (Geneva, von dem sich die heutige französische Bezeichnung Genève ableitet) findet sich in Cäsars Abhandlung über den gallischen Krieg. Cäsar hielt dort durch die Zerstörung der Rhônebrücke den Vormarsch der Helveten nach Gallien auf.
443 n. Chr. gelangte Genf in den Besitz der Burgunder, 534 in den der Merowinger und anschließend in den der Karolinger. 1032 wurde Genf als Teil des zweiten Burgundischen Reichs an das Heilige Römische Reich Deutscher Nation angegliedert. Im Zuge dieser Neustrukturierung übertrug der Kaiser seine Macht über die Stadt auf den Bischof von Genf.
Ab 1260 begannen der Aufschwung der Genfer Handelsmessen und damit der Wohlstand der Genfer Bürger. 1387 erhielten die Genfer ihr Selbstverwaltungsrecht. 1536 wurde die Reformation durch den Generalrat angenommen. Entscheidenden Anteil an der Ausrichtung der Handelsstadt Genf an den Wissenschaften hatte mit der Gründung einer Akademie (1559) der 1536 aus Paris geflohene Theologe Jean Calvin, der ebenfalls zu großem Einfluss über kirchliche und staatliche Angelegenheiten der Stadt kam.
Am 11. und 12. Dezember 1602 fand die so genannte Escalade statt, ein Eroberungsversuch der Savoyer, den die Truppen der Stadt erfolgreich abwehren konnten. Nicht so 1798, als Napoleon die Stadt einnahm und sie bis 1813 zur Hauptstadt des französischen Departements Léman machte.
1815 erfolgte der Beitritt zur Schweizer Eidgenossenschaft, wodurch Genf zum 22. Kanton der Schweiz wurde. Seit 1842 wählen sich die Genfer einen eigenen Stadtrat, nachdem vor allem die Weigerung, diese Gemeindeverwaltung zu ändern, zur Revolution von 1841 führte.
1865 wurde hier das Internationale Komitee des Roten Kreuzes ins Leben gerufen.
1920 bis 1946 tagte in Genf der Völkerbund.
1953 ließ sich die Organisation CERN in Genf nieder.
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