Avignon erhielt zwar erst im Mittelalter durch die Präsenz der Päpste eine echte weitreichende Bedeutung, jedoch reicht seine Geschichte weit länger zurück. Einige Spuren zeugen von einem Standort, der schon 3000 v. Chr. besiedelt wurde. Um 2000 v. Chr. erstreckte sich eine jungsteinzeitliche Stadt vom Rhône-Ufer bis zum Rocher des Doms. Der Standort kannte eine ständige Siedlung seit dieser Zeit, daher ist Avignon eine der ältesten Städte Europas. Die strategisch gute Lage Avignons am Rhône-Ufer auf einem Kalksteinfelsen wurde von vielen Völkern erkannt, die sich dort niederließen, da sie die Stadt sehr gut mit einer Stadtmauer umgeben konnten.
Avignon bekam große Bedeutung, als es im 2. Jahrhundert zur römischen Stadt ernannt wurde. Damals erreichte ihre Bevölkerungszahl 27.000 Einwohner. Während der Invasionen der Barbaren zogen sich die Bewohner Avignons auf die Kalkerhebung Rocher zurück. Nach der Römerzeit verlor Avignon an Bedeutung und war im 6. Jahrhundert nur noch eine Zitadelle des burgundischen Königsreichs. Bis zum 12. Jahrhundert erlebte Avignon hauptsächlich Kriege, Teilungen und Belagerungen.
Im Jahre 1305 wurde Clemens V. (um 1250 bis 1314) aus Bordeaux zum Papst gewählt. Er weigerte sich, nach Rom zu gehen und ließ sich stattdessen in Avignon nieder. Johannes XXII. (1244-1334), sein Nachfolger, war Bischof in Avignon und beschloss ebenfalls, dort zu bleiben. Bis zum Jahre 1377 war Avignon das Zentrum der christlichen Kirche in der insgesamt sieben Päpste residierten, außerdem noch zwei Gegenpäpste. Während der Papstzeit erhöhte sich die Bevölkerung der Stadt von 15.000 auf über 50.000 Einwohner.
Im 15. und 16. Jahrhundert war die Stadt eine Art italienische Enklave innerhalb Frankreichs. Sie entwickelte sich und erlebte einen wirtschaftlichen Aufsprung, wovon die intellektuelle Welt und die Kunst profitierten. Es war die Periode der Schule von Avignon, die Kunstwerke wie die im Museum du Louvre ausgestellte Pietà hervorbrachte.
Ab dem 18. Jahrhundert richtete sich Avignon, wie die meisten Städte in Frankreich, nach Paris aus und stimmte im Jahre 1791 für ihre Angliederung an Frankreich. Im 19. Jahrhundert wurde die Stadt wieder zur Kulturstadt, als die Félibres sie zum Zentrum der provenzalischen Renaissance machten. Im Jahre 1948 gründet Jean Vilar (1912-1971) das Festival d'Avignon, das inzwischen zum wichtigsten Theaterfestival der Welt geworden ist.
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